História completa
Miles Morales tem 13 anos, mora no Brooklyn e acabou de entrar num colégio interno de elite que ele não pediu. O pai, Jefferson, é policial e acha o Homem-Aranha um perigo. O tio Aaron é o adulto com quem Miles se sente à vontade. Numa noite, Aaron o leva a uma estação de metrô abandonada para grafitar, e lá uma aranha radioativa pica o garoto.
Nos dias seguintes, os poderes aparecem sem controle: as mãos grudam em tudo, ele fica invisível e solta choques. Voltando à estação, Miles encontra o Homem-Aranha da sua Terra, Peter Parker, lutando contra o Duende Verde dentro de um colisor gigante. A máquina é do Rei do Crime, Wilson Fisk, que quer abrir portais para outros universos e trazer de volta a esposa, Vanessa, e o filho, Richard, mortos num acidente. Peter entrega a Miles um pen drive para desligar o colisor, mas o Rei do Crime o mata. A cidade inteira chora o herói.
O colisor já trouxe gente de outros mundos. Um Peter B. Parker mais velho, divorciado e cansado, aceita treinar Miles. Os dois invadem a Alchemax para fazer um novo pen drive e topam com a Dra. Olivia Octavius, a Doutora Octopus. Gwen Stacy, a Mulher-Aranha de outra Terra, ajuda na fuga. Na casa da Tia May, eles conhecem o Homem-Aranha Noir, Peni Parker com seu robô e o Porco-Aranha. Todos estão se desfazendo aos poucos e precisam voltar para casa. Eles acham que Miles ainda não está pronto.
O golpe pior vem quando Miles descobre que o tio Aaron é o Gatuno, o capanga do Rei do Crime. Aaron hesita em matá-lo e leva um tiro de Fisk. Morre nos braços do sobrinho. Jefferson chega e culpa o novo Homem-Aranha. Trancado no quarto, Miles ouve o pai pela porta dizer que acredita nele. É o empurrão que faltava: ele controla os poderes, pega um traje com a Tia May, pinta do seu jeito e dá o salto de fé do alto de um prédio.
Na batalha final, Miles manda os outros heróis para casa, inclusive Peter B., que queria se sacrificar no lugar dele. Depois enfrenta o Rei do Crime sozinho, atira o vilão contra o botão de desligar e destrói o colisor. Fisk vai preso, Jefferson passa a ver o Homem-Aranha com outros olhos e Miles assume o posto. Gwen dá um jeito de falar com ele do outro universo. A cena pós-créditos mostra Miguel O'Hara, o Homem-Aranha 2099, viajando entre mundos. Isso volta mais tarde.