Historia completa
Miles Morales tiene 13 años, vive en Brooklyn y acaba de entrar a un internado de élite que nunca pidió. Su padre, Jefferson, es policía y ve a Spider-Man como una amenaza. Su tío Aaron es el adulto con quien Miles se siente cómodo. Una noche, Aaron lo lleva a una estación de metro abandonada a pintar grafiti, y allí una araña radiactiva lo pica.
En los días siguientes, los poderes aparecen sin control: las manos se le pegan a todo, se vuelve invisible y suelta descargas. Al volver a la estación, Miles encuentra al Spider-Man de su Tierra, Peter Parker, peleando contra el Duende Verde dentro de un colisionador gigante. La máquina es de Kingpin, Wilson Fisk, que quiere abrir portales a otros universos para recuperar a su esposa, Vanessa, y a su hijo, Richard, muertos en un accidente. Peter le da a Miles una memoria USB para apagar el colisionador, pero Kingpin lo mata. Toda la ciudad llora al héroe.
El colisionador ya trajo gente de otros mundos. Un Peter B. Parker mayor, divorciado y cansado, acepta entrenar a Miles. Los dos entran a Alchemax para hacer una nueva memoria y se topan con la Dra. Olivia Octavius, Doctora Octopus. Gwen Stacy, la Spider-Woman de otra Tierra, los ayuda a escapar. En casa de la tía May conocen a Spider-Man Noir, a Peni Parker con su robot y a Spider-Ham. Todos se están deshaciendo poco a poco y necesitan volver a casa. Creen que Miles todavía no está listo.
El peor golpe llega cuando Miles descubre que su tío Aaron es el Merodeador, el matón de Kingpin. Aaron duda en matarlo y recibe un disparo de Fisk. Muere en brazos de su sobrino. Jefferson llega y culpa al nuevo Spider-Man. Encerrado en su cuarto, Miles escucha a su padre decir a través de la puerta que cree en él. Es el empujón que le faltaba: domina sus poderes, toma un traje en casa de la tía May, lo pinta a su manera y da el salto de fe desde lo alto de un edificio.
En la batalla final, Miles manda a los demás héroes a casa, incluso a Peter B., que quería sacrificarse en su lugar. Luego enfrenta solo a Kingpin, lo lanza contra el interruptor de apagado y destruye el colisionador. Fisk termina preso, Jefferson empieza a ver a Spider-Man de otra forma y Miles asume el puesto. Gwen encuentra la forma de hablarle desde su universo. La escena poscréditos muestra a Miguel O'Hara, el Spider-Man 2099, viajando entre mundos. Esto vuelve más adelante.