História completa
Seis meses depois do Blip, Sam Wilson ainda não se sente pronto para ser o Capitão América. Ele entrega o escudo que Steve Rogers lhe deu para o museu Smithsonian. Bucky Barnes, perdoado pelo governo, faz terapia obrigatória e tenta reparar os crimes do Soldado Invernal, mas ainda não teve coragem de contar a verdade ao vizinho Yori. Em Louisiana, Sam tenta salvar o barco da família com a irmã, Sarah, e esbarra num banco que não confia nele.
Dias depois, o governo apresenta um novo Capitão América: John Walker, um soldado condecorado, com o escudo nas mãos. Bucky fica furioso. Ao mesmo tempo, surge o grupo dos Apátridas, liderado por Karli Morgenthau, que luta pelos deslocados depois do Blip e tem a força de supersoldados. Sam e Bucky descobrem Isaiah Bradley, um supersoldado negro que o governo prendeu e apagou da história.
Sem pistas, Bucky tira Helmut Zemo da prisão. Os três vão a Madripoor, onde reencontram Sharon Carter, foragida, e descobrem que o soro foi recriado por um cientista e roubado por Karli. Zemo mata o cientista e destrói a maior parte das doses, mas Walker esconde a última e a toma. As Dora Milaje, lideradas por Ayo, vêm buscar Zemo. Em seguida, Karli mata sem querer Lemar, o parceiro de Walker. Walker persegue um Apátrida e o mata com o escudo diante de uma multidão.
Sam e Bucky tomam o escudo de Walker, que é dispensado e logo procurado pela Condessa Valentina Allegra de Fontaine. Bucky entrega Zemo às Dora Milaje. Sam volta para casa, ouve de Isaiah que o país nunca vai aceitar um Capitão América negro, decide ficar com o escudo e treina com ele. Wakanda manda um uniforme novo.
No final, em Nova York, Sam assume o escudo e as asas como Capitão América para impedir um ataque dos Apátridas ao Conselho de Repatriação Global. Sharon se revela a Corretora de Poder e mata Karli. Sam faz um discurso pedindo que os políticos pensem nas pessoas. Walker vira o Agente Americano a serviço de Valentina. Isaiah ganha um memorial no museu. Bucky conta a verdade a Yori e faz as pazes com o passado. Na cena pós-créditos, Sharon recebe o perdão e volta ao governo com planos próprios. Isso volta mais tarde.