História completa
Na Terra-65, Gwen Stacy está sozinha. O Peter Parker do mundo dela virou o Lagarto e morreu na luta com a Mulher-Aranha, e todos acham que ela o matou. O pai, o capitão George Stacy, caça a Mulher-Aranha sem saber quem ela é. Quando Gwen tira a máscara na frente dele, ele aponta a arma. Na mesma hora surgem Miguel O'Hara, o Homem-Aranha 2099, e Jessica Drew. Eles fazem parte da Sociedade Aranha, um grupo de heróis de vários universos, e chamam Gwen para entrar.
Na Terra-1610, um ano e meio depois do primeiro filme, Miles Morales tenta dar conta da escola, do traje e dos pais. Chega atrasado a tudo, inclusive à festa em que o pai, Jefferson, vai virar capitão. Nesse meio tempo, enfrenta o Mancha, um cientista da Alchemax cujo corpo virou buracos de portal na explosão do colisor do primeiro filme. O vilão culpa Miles pela própria tragédia. Gwen aparece para visitar, os dois passam uma noite juntos, e Miles a segue escondido por um portal até Mumbattan, a Terra-50101.
Lá, o Mancha suga a energia do colisor local. Miles conhece o Pavitr Prabhakar, o Homem-Aranha daquela Terra, e Hobie Brown, o Aranha-Punk. Contrariando a ordem de Miguel, salva o capitão de polícia da Terra-50101. O resultado é um buraco que quase engole aquele universo. Na sede da Sociedade, Miguel explica os eventos canônicos: momentos fixos na vida de todo Aranha, como a morte de um capitão de polícia próximo a ele. Mudar isso destrói o mundo inteiro. Miles entende que o pai vai morrer em breve.
Miles se recusa a aceitar e foge. Todos os Aranhas o perseguem. Miguel então revela a parte mais dura: a aranha que picou Miles veio de outro universo, e por isso Miles nunca deveria ter sido o Homem-Aranha. Para Miguel, ele é uma anomalia, o primeiro erro que abalou toda a teia de universos. Miles escapa pelo portal com ajuda de Margo Kess, mas cai no universo errado: a Terra-42, de onde veio a aranha.
Nessa Terra, Jefferson está morto e o tio Aaron está vivo. O Gatuno daquela realidade é o próprio Miles, uma versão dele que nunca virou Aranha, e ele captura o visitante. Na Terra-65, Gwen conta a verdade ao pai, que larga a polícia e fica do lado dela. Expulsa da Sociedade, ela reúne Peter B. Parker, Pavitr, Hobie, Margo, o Porco-Aranha, o Homem-Aranha Noir e Peni Parker para resgatar Miles. O Mancha está pronto para atacar a Terra de Miles. O filme termina sem resolver nada disso.