Historia completa
En la Tierra-65, Gwen Stacy está sola. El Peter Parker de su mundo se convirtió en el Lagarto y murió en la pelea con Spider-Woman, y todos creen que ella lo mató. Su padre, el capitán George Stacy, persigue a Spider-Woman sin saber quién es. Cuando Gwen se quita la máscara frente a él, él le apunta con el arma. En ese momento llegan Miguel O'Hara, el Spider-Man 2099, y Jessica Drew. Forman parte de la Sociedad Araña, un grupo de héroes de muchos universos, e invitan a Gwen a unirse.
En la Tierra-1610, un año y medio después de la primera película, Miles Morales intenta equilibrar la escuela, el traje y a sus padres. Llega tarde a todo, incluso a la fiesta en la que su padre, Jefferson, va a ser ascendido a capitán. En medio de eso enfrenta a la Mancha, un científico de Alchemax cuyo cuerpo quedó cubierto de portales en la explosión del colisionador de la primera película. El villano culpa a Miles de su tragedia. Gwen aparece de visita, los dos pasan una noche juntos, y Miles la sigue a escondidas por un portal hasta Mumbattan, la Tierra-50101.
Allí, la Mancha absorbe la energía del colisionador local. Miles conoce a Pavitr Prabhakar, el Spider-Man de esa Tierra, y a Hobie Brown, Spider-Punk. Contra la orden de Miguel, salva al capitán de policía de la Tierra-50101. El resultado es un agujero que casi se traga ese universo. En la sede de la Sociedad, Miguel explica los eventos canónicos: momentos fijos en la vida de todo Araña, como la muerte de un capitán de policía cercano a él. Cambiarlos destruye el mundo entero. Miles entiende que su padre va a morir pronto.
Miles se niega a aceptarlo y huye. Todos los Arañas lo persiguen. Miguel revela entonces lo más duro: la araña que picó a Miles vino de otro universo, así que Miles nunca debió ser Spider-Man. Para Miguel, es una anomalía, el primer error que sacudió toda la red de universos. Miles escapa por el portal con ayuda de Margo Kess, pero termina en el universo equivocado: la Tierra-42, de donde vino la araña.
En esa Tierra, Jefferson está muerto y el tío Aaron está vivo. El Merodeador de esa realidad es el propio Miles, una versión suya que nunca fue Araña, y captura al visitante. En la Tierra-65, Gwen le cuenta la verdad a su padre, que deja la policía y se pone de su lado. Expulsada de la Sociedad, ella reúne a Peter B. Parker, Pavitr, Hobie, Margo, Spider-Ham, Spider-Man Noir y Peni Parker para rescatar a Miles. La Mancha está listo para atacar la Tierra de Miles. La película termina sin resolver nada de esto.