História completa
Dois anos depois da batalha de Nova York, Steve Rogers mora em Washington e trabalha para a S.H.I.E.L.D. Ainda tenta se adaptar ao século 21 e anota numa lista o que perdeu. Correndo pelo parque, faz amizade com Sam Wilson, ex-militar que hoje aconselha veteranos. Numa missão para resgatar reféns num navio, Steve descobre que Natasha Romanoff tinha uma ordem secreta de Nick Fury: copiar dados do computador da embarcação.
Fury mostra a Steve o Projeto Insight: três aeroporta-aviões ligados a satélites, capazes de eliminar ameaças antes que elas aconteçam. Steve detesta a ideia. Fury também desconfia, porque não consegue abrir os dados que Natasha trouxe. Ele é atacado nas ruas por assassinos liderados pelo Soldado Invernal, um matador com braço de metal. Ferido, vai ao apartamento de Steve, avisa que a S.H.I.E.L.D. está comprometida, entrega um pen drive e é baleado. Morre no hospital, ou é o que parece.
Alexander Pierce, chefe de Fury, chama Steve para conversar. Steve não conta nada. No elevador, é cercado por agentes da equipe S.T.R.I.K.E., luta contra todos e vira fugitivo. Com Natasha, segue a pista do pen drive até um antigo bunker em Nova Jersey. Ali, um computador guarda a mente de Arnim Zola. Ele conta que a Hydra nunca morreu: cresceu dentro da S.H.I.E.L.D. desde o fim da guerra, criando caos para que as pessoas trocassem liberdade por segurança. Um míssil destrói o bunker e os dois escapam por pouco.
Abrigados na casa de Sam, eles pegam o agente Jasper Sitwell e descobrem o plano: um algoritmo de Zola marcou milhões de pessoas como ameaças, e o Insight vai matar todas de uma vez. Sam entra no time com suas asas mecânicas e vira o Falcão. Numa batalha na estrada, a máscara do Soldado Invernal cai. É Bucky Barnes, vivo, usado pela Hydra como arma e com a memória apagada várias vezes. Fury reaparece vivo; a morte foi encenada.
Steve conta a verdade a todos os agentes da S.H.I.E.L.D. pelos alto-falantes da sede. Enquanto ele e Sam trocam os chips dos aeroporta-aviões, Natasha, disfarçada, desarma Pierce e joga todos os segredos da S.H.I.E.L.D. e da Hydra na internet. Fury mata Pierce. No último aeroporta-aviões, Steve se recusa a lutar com Bucky e repete que estará com ele até o fim. As naves se destroem e Steve cai no rio Potomac. Bucky o tira da água e some. A S.H.I.E.L.D. acaba. Steve e Sam decidem procurar Bucky. Nas cenas dos créditos, o Barão Strucker guarda o cetro de Loki e dois gêmeos com poderes, e Bucky visita a exposição do Capitão América no museu.