História completa
A primeira temporada começa em 1946, em Nova York. Peggy Carter ainda sofre pela perda de Steve Rogers e trabalha na Reserva Científica Estratégica, a SSR, onde os colegas homens a tratam como secretária. Howard Stark é acusado de vender armas perigosas para inimigos do país e vira fugitivo. Ele pede ajuda a Peggy em segredo, e ela passa a investigar por fora, com o apoio de Edwin Jarvis, o mordomo de Stark.
A trilha leva a bombas de nitramene, a uma refinaria da Roxxon e a uma organização russa misteriosa chamada Leviatã. Pior: entre os itens roubados de Stark está uma amostra do sangue de Steve. Peggy esconde tudo da SSR, e o agente Daniel Sousa começa a desconfiar dela. A vizinha simpática Dottie Underwood se revela uma assassina treinada num programa soviético que transformava meninas em agentes. O Dr. Ivchenko, resgatado da Rússia pela SSR, é na verdade um hipnotizador a serviço do Leviatã. Ele controla o chefe Dooley, que morre se sacrificando, e solta um gás que deixa as pessoas violentas, causando um massacre num cinema. O plano final é usar Stark para lançar o gás sobre Times Square. Peggy derruba Dottie, Sousa prende Ivchenko e o ataque é evitado. Livre de culpa, Peggy despeja o sangue de Steve no rio e segue em frente. Ivchenko vai para uma cela ao lado de Arnim Zola, um aceno à Hydra.
A segunda temporada leva Peggy para Los Angeles, em 1947, para ajudar Sousa, agora chefe do escritório local da SSR. Um corpo congelado aparece num lago em plena onda de calor. O caso leva à Isodyne Energy e à Matéria Zero, uma substância de outra dimensão. A vilã é Whitney Frost, atriz brilhante e ambiciosa, casada com o dono da Isodyne. Ao absorver a Matéria Zero, ela ganha poderes e passa a engolir pessoas. O cientista Jason Wilkes, aliado e interesse amoroso de Peggy, fica invisível e sem corpo.
Frost assume o controle do Conselho dos Nove, um grupo secreto que manipula o país, e sequestra Wilkes. Jarvis e a esposa, Ana, pagam caro: Ana é baleada e não pode mais ter filhos. No confronto final, a equipe abre uma fenda dimensional, arranca a Matéria Zero de Frost e a deixa em pedaços, internada num hospício. Wilkes se recupera. Jack Thompson tenta trair o grupo e falha. Peggy decide ficar em Los Angeles e beija Sousa. O último gancho fica sem resposta: Thompson leva um tiro no quarto de hotel e alguém rouba um arquivo sobre Peggy.