Historia completa
La primera temporada arranca en 1946, en Nueva York. Peggy Carter todavía sufre por la pérdida de Steve Rogers y trabaja en la Reserva Científica Estratégica, la SSR, donde sus compañeros la tratan como secretaria. Howard Stark es acusado de vender armas peligrosas a enemigos del país y se vuelve fugitivo. Le pide ayuda a Peggy en secreto, y ella empieza a investigar por fuera, con el apoyo de Edwin Jarvis, el mayordomo de Stark.
La pista lleva a bombas de nitramene, a una refinería de Roxxon y a una organización rusa misteriosa llamada Leviatán. Peor aún, entre los objetos robados a Stark hay una muestra de la sangre de Steve. Peggy le oculta todo a la SSR, y el agente Daniel Sousa empieza a sospechar de ella. La vecina simpática Dottie Underwood resulta ser una asesina entrenada en un programa soviético que convertía niñas en agentes. El Dr. Ivchenko, rescatado de Rusia por la SSR, es en realidad un hipnotizador al servicio de Leviatán. Controla al jefe Dooley, que muere sacrificándose, y libera un gas que vuelve violentas a las personas, provocando una masacre en un cine. El plan final es usar a Stark para soltar el gas sobre Times Square. Peggy vence a Dottie, Sousa captura a Ivchenko y el ataque se evita. Libre de culpa, Peggy vacía la sangre de Steve en el río y sigue adelante. Ivchenko termina en una celda junto a Arnim Zola, un guiño a Hydra.
La segunda temporada lleva a Peggy a Los Ángeles, en 1947, para ayudar a Sousa, ahora jefe de la oficina local de la SSR. Un cuerpo congelado aparece en un lago en plena ola de calor. El caso lleva a Isodyne Energy y a la Materia Cero, una sustancia de otra dimensión. La villana es Whitney Frost, actriz brillante y ambiciosa, casada con el dueño de Isodyne. Al absorber la Materia Cero obtiene poderes y empieza a tragarse personas. El científico Jason Wilkes, aliado e interés amoroso de Peggy, queda invisible y sin cuerpo.
Frost toma el control del Consejo de los Nueve, un grupo secreto que manipula al país, y secuestra a Wilkes. Jarvis y su esposa, Ana, pagan caro: Ana recibe un disparo y ya no puede tener hijos. En el enfrentamiento final, el equipo abre una grieta dimensional, le arranca la Materia Cero a Frost y la deja destrozada, internada en un manicomio. Wilkes se recupera. Jack Thompson intenta traicionar al grupo y fracasa. Peggy decide quedarse en Los Ángeles y besa a Sousa. El último gancho queda sin respuesta: Thompson recibe un disparo en su cuarto de hotel y alguien roba un archivo sobre Peggy.